Події відбуваються відразу після закінчення першого сезону і охоплюють третій і четвертий томи оригінального ранобе. У першій половині ми дізнаємося, що у світі існують священні мечі, від одного порізу яких будь-який демон загине на місці. Таких мечів всього сім, і всі вони зроблені з уламків легендарного меча Екскалібур. Але навіть у цих мечів є слабкість - впоратися з ними може тільки найсильніший з екзорцистів. Щоб виправити цей недолік, церква кілька років до подій першого сезону проводила експерименти над людьми, щоб покращити їхню здатність володіти священними мечами. Одним з таких піддослідних був Юто Кіба. Через події тих років Юто поклявся помститися церкві і знищити святі мечі. Але ці мечі потрібні не тільки Юто, на них також полюють ангели і занепалі ангели. Чи переросте цей конфлікт інтересів у справжню війну? У другому таймі ми зустрінемося з другим слоном у команді «Ріас». Давайте з'ясуємо, чому трьом сторонам конфлікту (демонам, ангелам, занепалим ангелам) знадобилися переговори. Подивимося, що станеться, коли Іссей зустріне свого зарученого суперника, Білого Дракона. Чи буде це кровопролитна битва, чи два дракони укладуть перемир'я? На всі ці питання доведеться відповісти у другому сезоні DxD High School!